Von der Akademie der bildenden Künste Wien abgelehnt, entschließt sich Boeckl 1912 zum Studium der Architektur an der Technischen Hochschule und wird Privatschüler von Adolf Loos. 1914 beginnt er zu malen, nimmt aber bis 1918 als Offizier am Ersten Weltkrieg teil. Er erarbeitet in seinem Frühwerk einen eigenständigen, stark expressiven Stil mit pastosem Farbauftrag. 1919 heiratet er Maria Plahna, die eines seiner bevorzugen Modelle werden sollte. Es folgt der Umzug von Klagenfurt nach Wien.
Eine Reise nach Paris im Jahr 1923 eröffnet dem jungen Boeckl die Kunst der Moderne. 1927 stellt der Künstler in der Wiener Secession aus, 1934 erhält er den Großen Österreichischen Staatspreis. Von 1935 bis 1939 ist Boeckl Professor für die Allgemeine Malschule an der Akademie der bildenden Künste Wien, bis 1965 leitet er den legendären „Abendakt“.
Während des Dritten Reiches zieht er sich vom öffentlichen Kulturbetrieb so weit wie möglich zurück und arbeitet in der künstlerischen Isolation. Nebenbei erteilt er in seinem Atelier Privatunterricht. Die während des Krieges entstandenen Arbeiten gelangen zunächst nicht an die Öffentlichkeit. In den 40er-Jahren entwickelt er einen neuen, auf Tendenzen der Abstraktion und der konkreten Kunst basierenden Stil. Boeckls Malerei nach 1945 bildet eine eigenständige Antwort auf die internationale abstrakte Malerei.
Nach dem Krieg wird Herbert Boeckl kurzzeitig Rektor der Wiener Akademie. Zu Beginn der 50er-Jahre reist er nach Spanien, wo die Begegnung und intensive Beschäftigung mit den romanischen Fresken ab 1952 zu einem seiner Hauptwerke führt: die Ausmalung der Engelskapelle im Stift Seckau. 1953 erhält Boeckl abermals den Großen Österreichischen Staatspreis, 1958 den Guggenheim-Preis. 1962–1965 ist Herbert Boeckl erneut Rektor der Akademie der bildenden Künste Wien.
Herbert Boeckls Werk lässt sich grob in zwei Phasen aufgliedern: die expressionistischen Bilder der Berliner Zeit von 1921/22 und die abstrahierte, sich der Gegenstandslosigkeit annähernde Phase nach 1945, die viele seiner Schüler prägte. Sein Schaffen umfasst nahezu alle Gattungen der Malerei, von der mythologischen Historie über Porträt, Stillleben und Landschaft bis hin zum religiösen Tafelbild.